Bases ecológicas para el manejo de plagas - Sergio A. Estay - E-Book

Bases ecológicas para el manejo de plagas E-Book

Sergio A. Estay

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"Mucho se ha escrito sobre la importancia de una relación más estrecha entre la teoría ecológica y los métodos de control de plagas aplicados directamente en el terreno. Estos últimos, muchas veces tienen cierta base empírica: han demostrado ser útiles en algunas circunstancias, y su aplicación y recomendación de uso se transmite de persona a persona en el tiempo. Sin embargo, su propia naturaleza empírica, sin un soporte conceptual más allá de la experiencia particular, hace que su aplicación a realidades distintas de aquellas de donde deriva sea incierta. Por otra parte, en ocasiones, la teoría ecológica no ha sido capaz de mostrar y comunicar cómo sus avances permiten la elaboración de prácticas de manejo más efectivas y eficientes, con un nivel de generalidad que permite su aplicación sobre un rango más amplio de condiciones. Hoy en día, la sólida base conceptual que ha alcanzado la ecología permite que para muchos de los problemas que enfrenta el agricultor o el tomador de decisiones existan métodos o modelos teóricos de alta utilidad para lograr soluciones eficaces y sustentables. En este libro, destacados investigadores demuestran, a través de varios capítulos, cómo la conexión entre teoría ecológica y el manejo de plagas es posible y, además, deseable y beneficiosa para todos. Esperamos que esta publicación sea de mucha utilidad para investigadores, tomadores de decisiones, productores, estudiantes de distintos niveles y para todo aquel que se interese en la sanidad vegetal."

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EDICIONES UNIVERSIDAD CATÓLICA DE CHILE

Vicerrectoría de Comunicaciones

Av. Libertador Bernardo O’Higgins 390, Santiago, Chile

[email protected]

www.ediciones.uc.cl

BASES ECOLÓGICAS PARA EL MANEJO DE PLAGAS

Sergio A. Estay

© Inscripción N° 2021-A-5025

Derechos reservados

Junio 2021

ISBN 978-956-14-2833-1

ISBN digital 978-956-14-2834-8

Fotografías de portada:

Cristián Muñoz Morales, Universidad de Talca

Diseño y diagramación:

versión productora gráfica SpA

Diagramación digital: ebooks Patagonia

[email protected]

CIP – Pontificia Universidad Católica de Chile

Bases ecológicas para el manejo de plagas / [editado por] Sergio A. Estay.

Incluye bibliografías.

1. Plagas de insectos – Control biológico.

2. Plagas – Control biológico.

I. Estay Cabrera, Sergio Andrés, editor.

2021        632.7 + DDC 23        RDA

Esta publicación contó con el apoyo del centro CAPES-UC, ANID PIA/BASAL FB0002.

ÍNDICE

PRÓLOGO

PPREFACIO

Capítulo 1RESISTENCIA A INSECTICIDAS EN EL MANEJO DE PLAGAS: DESDE LOS GENES HASTA LAS POBLACIONESEduardo Fuentes-Contreras

Capítulo 2FISIOLOGÍA DE LOS LÍMITES Y TOLERANCIAS TÉRMICAS: SENSIBILIDAD, RESILIENCIA Y POTENCIAL DE ADAPTACIÓN AL CAMBIO CLIMÁTICO EN INSECTOS PLAGASSabrina Clavijo-Baquet, Grisel Cavieres y Francisco Bozinovic

Capítulo 3FEROMONAS Y SU USO EN EL MANEJO DE PLAGASJan Bergmann, Eduardo Fuentes-Contreras y Tania Zaviezo

Capítulo 4DEFENSAS DE PLANTAS CONTRA INSECTOS: CONTRIBUCIONES AL MANEJO INTEGRADO DE PLAGASRodrigo A. Chorbadjian y M. Isabel Ahumada

Capítulo 5BASES ECOLÓGICAS DEL CONTROL BIOLÓGICO DERIVADAS DEL CONTROL NATURAL: FACTORES DE IMPORTANCIA PARA EL MANEJO DE PLAGASBlas Lavandero, Sebastián Ortiz-Martínez, Ainara Peñalver-Cruz y Francisca Zepeda-Paulo

Capítulo 6BIODIVERSIDAD Y CONTROL BIOLÓGICOTania Zaviezo y Audrey A. Grez

Capítulo 7¿QUÉ HACE EXITOSO A UN PROGRAMA DE CONTROL BIOLÓGICO DE ARTRÓPODOS?Sergio A. Estay

Capítulo 8BIOLOGÍA DE INVASIONES APLICADA A PLAGAS SILVOAGRÍCOLASSergio A. Estay, Carmen P. Silva, Daniela N. López, Magdalena F. Huerta y Francisca Boher

Capítulo 9MODELOS DE DISTRIBUCIÓN COMO PREDICTORES DE INVASIÓN DE NUEVAS PLAGASStella Januario y Carmen P. Silva

Capítulo 10ANÁLISIS DE RIESGO DE PLAGAS EN ONPFLilian Ibáñez, Andrea Morales y Cecilia Niccoli

Capítulo 11MARCO LEGAL PARA IMPORTACIONES Y EXPORTACIONES SILVOAGRÍCOLAS EN CHILEJorge Concha, Tamara Gálvez, Erik León y Gemma Olivera

Capítulo 12VIGILANCIA Y CONTROL DE PLAGAS SILVOAGRÍCOLASFernando Torres

Capítulo 13PLATAFORMA DE APOYO A PRODUCTORES: EL CASO DE RPFRoberto Tapia

PRÓLOGO

Los primeros registros de plagas de insectos en la agricultura se remontan al Antiguo Testamento, cuando los enjambres de langostas eran una de las diez plagas infligidas a los egipcios por Dios, según el libro del Éxodo. El impacto que estas plagas tuvieron en las sociedades agrícolas en términos de daños a las cosechas, hambruna y pérdidas económicas está tan profundamente arraigado en la conciencia colectiva de las sociedades modernas que incluso hoy en día la visión de una nube oscura de langostas voladoras nos perturba. De hecho, los brotes de plagas de insectos siguen representando una de las mayores amenazas a la seguridad alimentaria y económica en muchas regiones del planeta.

Tratar de comprender y predecir los factores que causan estos brotes ha sido un enfoque tradicional y venerable en la ecología desde principios del siglo XX, con los trabajos pioneros de L. O. Howard y W. F. Fiske en 1911 sobre la importación de insectos parasitoides para controlar la plaga de la polilla gitana en USA. Los agricultores han estado relacionando la variación de un año a otro en las condiciones climáticas con la abundancia de las especies de insectos que dañan sus cultivos desde la misma revolución neolítica. Con el surgimiento de la agricultura, la humanidad comenzó a observar los efectos del clima en los rendimientos de los cultivos y en el desencadenamiento de plagas. Sin embargo, recién en el último siglo, con el surgimiento de la teoría evolutiva y ecológica, hemos comenzado a entender la dinámica conectada entre los ecosistemas agrarios y las poblaciones de insectos plagas.

De hecho, dos grandes innovaciones realizadas durante el siglo XX prometían solucionar el problema alimentario y la producción agrícola. Primero, el proceso de Harber-Bosch en 1913 que comenzó la producción de fertilizantes químicos para incrementar el rendimiento, y segundo, en 1939, el químico suizo Paul Hermann Müller descubrió el DDT que se comenzó a utilizar como veneno para el control de los insectos plagas. El DDT fue denominado como el insecticida “milagroso” capaz de salvar a la humanidad de la vieja amenaza de las plagas agrícolas y comenzó a aplicarse a lo largo del planeta. Sin embargo, algunos pocos entomólogos formados en la escuela teórica de la ecología evolutiva tenían sus reservas sobre el uso indiscriminado del DDT, ya que la posibilidad de evolución y resistencia al DDT, y la resurgencia de brotes secundarios causados por efectos indirectos, era probable de acuerdo a la teoría evolutiva y de dinámica de poblaciones. El tiempo les dio la razón, y sus temores se vieron justificados a lo largo de las últimas décadas.

Esta publicación aborda de manera diversa y detallada múltiples facetas del manejo de plagas y su relación con la teoría ecológica y evolutiva. A través de sus capítulos se recorren y conectan elementos de la teoría ecológica y del manejo de plagas a través de diferentes niveles de organización biológica y marcos conceptuales, desde la perspectiva organísmica hasta la ecosistémica, pasando por la dinámica de poblaciones, interacciones tróficas y comunidades. Pero, sobre todo, el libro es capaz de poner a conversar teoría y aplicaciones a través de los ejemplos en cada capítulo. Este aspecto lo convierte en una contribución muy interesante para diferentes lectores, desde estudiantes, entomólogos y ecólogos hasta tomadores de decisiones y funcionarios encargados del manejo y las normativas del control de plagas.

Hace treinta años, en 1991, Alan Andrew Berryman, ecológo, entomólogo y sobre todo dinamicista de poblaciones se preguntaba: “Why it is that applied entomologists pay so little attention to the same laws of nature that other technologists use so effectively?”. Este libro, editado por Sergio Estay, es una contribución para responder que los actuales ecólogos, entomólogos y manejadores están comenzando a aplicar la teoría ecológica y evolutiva para resolver problemas aplicados. Por lo tanto, esta publicación ilustra cómo se puede emplear la teoría ecológica y evolutiva para comprender y explicar las causas de las plagas de insectos y poder predecir cambios futuros en estos sistemas. En otras palabras, es un ejemplo de teoría ecológica aplicada, y pienso que es un aporte significativo ya que la ecología teórica es frecuentemente criticada por la falta de aplicaciones prácticas y poder predictivo.

MAURICIO LIMA ARCE

Profesor titular

Pontificia Universidad Católica de Chile

PREFACIO

SERGIO E. ESTAY*

Mucho se ha escrito sobre la importancia de una más estrecha relación entre la teoría ecológica y los métodos de control de plagas aplicados directamente en el terreno. Estos últimos muchas veces tienen cierta base empírica: han demostrado ser útiles en algunas circunstancias y su aplicación y recomendación de uso se transmite persona a persona en el tiempo. Sin embargo, su propia naturaleza empírica, sin un soporte conceptual más allá de la experiencia particular, hace que su aplicación a realidades distintas a aquellas de donde deriva sea incierta. Por otra parte, en ocasiones la teoría ecológica no ha sido capaz de mostrar y comunicar cómo sus avances permiten la elaboración de prácticas de manejo más efectivas y eficientes, con un nivel de generalidad que permita su aplicación sobre un más amplio rango de condiciones.

La aparente dicotomía teórico-aplicado ha sido una constante en la historia de la ecología. A principios del siglo XX, Arthur Tansley y Frederic E. Clements, dos personajes fundamentales en el desarrollo de la ecología temprana, creían que la mayor parte del conocimiento sobre los sistemas naturales se basaba en análisis caso a caso, con ausencia de un cuerpo teórico central que actuara como guía en la búsqueda de explicaciones generales a los patrones observados en la naturaleza (Goodenough y Hart, 2017). Una visión similar mostraban Levins y Wilson (1980), quienes identificaban factores desde sociológicos a históricos para explicar la distancia entre la teoría ecológica y la entomología económica. Probablemente, una excepción notable es la profunda discusión generada a finales de los años cincuenta sobre la aplicabilidad de los modelos de dinámica de poblaciones en el control biológico. La utilidad del enfoque basado en el modelo de Nicholson-Bailey (dinámica endógena) versus la aproximación de Andrewartha-Birch (exógena) impulsó el desarrollo de la ecología de poblaciones en sus aspectos teóricos, pero también motivó una discusión profunda sobre la forma de pensar e implementar los programas de control biológico en el mundo.

Hoy en día, la sólida base conceptual que ha alcanzado la ecología permite que para muchos de los problemas que enfrenta el agricultor o el tomador de decisiones, existan métodos o modelos teóricos de alta utilidad para lograr soluciones eficaces y sustentables. En este contexto, podría pensarse que la distancia entre lo teórico y la práctica parece haberse acortado, pero difícilmente puede decirse que ha desaparecido. La creciente presión por una agricultura más sustentable, donde la sanidad vegetal y la seguridad alimentaria sean centrales, pone al manejo de plagas frente a un desafío de gran escala en todo el mundo.

En este libro, destacados investigadores nos muestran, a través de trece capítulos, cómo la conexión entre teoría ecológica y el manejo de plagas es posible y, además, deseable y beneficiosa para todos. El libro se ha organizado en cuatro secciones. En la primera parte, son revisados aspectos fundamentales a nivel organísmico. En el primer capítulo nos muestra cómo la resistencia a los insecticidas impacta el manejo de plagas. Este tópico es de gran actualidad dado el contexto mundial de búsqueda de alternativas que compatibilicen sanidad vegetal y seguridad alimentaria vía la minimización del uso de agroquímicos. En el segundo capítulo se provee una amplia mirada al rol de las tolerancias térmicas y su rol en la regulación de la distribución y abundancia de plagas, algo que en el actual contexto de cambio climático se vuelve clave para la adaptación de los sistemas agrícolas a estos nuevos contextos ambientales. Para cerrar la primera parte, el capítulo tres nos da una detallada revisión del uso de feromonas en el manejo de plagas.

La segunda parte del libro está enfocada en las interacciones biológicas y sus aplicaciones. El capítulo cuatro nos introduce en la interacción planta-insecto y cómo la salud del hospedante condiciona esta interacción. Los siguientes cuatro capítulos tratan sobre control biológico, brindando dos miradas sobre este tema clave en manejo de plagas. El primero nos muestra la importancia de la ecología conductual en el éxito de un programa de control biológico, mientras el segundo aborda las potencialidades de los gremios de depredadores en estos programas.

La tercera parte del libro está centrada alrededor de la ecología de invasiones y sus cuerpos teóricos anexos. A través de dos capítulos se muestra cómo la teoría de invasiones biológicas es un componente fundamental en la prevención y control de plagas cuarentenarias, y cómo la aplicación de este marco conceptual permitirá una gestión más eficiente de los recursos destinados a estas labores.

La cuarta y última sección, de cuatro capítulos, nos introduce al mundo normativo y cómo todo lo revisado anteriormente desemboca en políticas, reglamentos o instrumentos de gestión a nivel gubernamental. La importancia de esta sección radica en mostrar un área de la gestión de plagas que muchas veces pasa desapercibida o se presenta como una zona gris, donde el diálogo entre investigadores y tomadores de decisión raramente se produce. Creemos que su inclusión es clave para no solo establecer un lenguaje común y mejorar el intercambio de ideas, sino también para que estudiantes de pre y postgrado obtengan información sobre el funcionamiento de los sistemas nacionales de sanidad vegetal directamente desde sus ejecutores.

Esperamos que este libro sea de mucha utilidad para investigadores, tomadores de decisiones, productores, estudiantes de distintos niveles y para todo aquel que se interese en la sanidad vegetal. El poder desarrollar este trabajo en conjunto con un selecto grupo de investigadores ha sido un privilegio, y desde ya mi más profundo agradecimiento a todos por este esfuerzo.

Referencias

Goodenough, A. E., Hart, A. G. (2017). Applied ecology: monitoring, managing, and conserving. Oxford: Oxford University Press.

Levins, R., Wilson, M. (1980). Ecological theory and pest management. Annual Review of Entomology, 25, 287-308.

* Instituto de Ciencias Ambientales y Evolutivas, Universidad Austral de Chile. Valdivia, Chile. Center of Applied Ecology and Sustainability (CAPES), Pontificia Universidad Católica de Chile.

Santiago, Chile.

E-mail: [email protected]

CAPÍTULO 1

RESISTENCIA A INSECTICIDAS EN EL MANEJO DE PLAGAS: DESDE LOS GENES HASTA LAS POBLACIONES

EDUARDO FUENTES-CONTRERAS

Centro de Ecología Molecular y Funcional en Agroecosistemas (CEMF), Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad de Talca. Talca, Chile.

RESUMEN

La resistencia de las plagas frente a los insecticidas es un problema relevante en la agricultura, resultado del uso inadecuado de los insecticidas sintéticos. Durante las últimas décadas se ha avanzado en comprender sus bases moleculares, bioquímicas y genéticas desde los genes hasta las poblaciones. Estos avances han permitido recomendar estrategias de mitigación, para disminuir sus efectos en el manejo integrado de plagas. En el presente capítulo se revisan aspectos básicos y aplicados del estudio de la resistencia a los insecticidas, para luego presentar las líneas de investigación más recientes sobre este tema. Finalmente, se ejemplifican estudios realizados con algunas plagas de importancia para la agricultura en Chile.

1. INTRODUCCIÓN

El desarrollo de resistencia a insecticidas en las plagas agrícolas es un proceso microevolutivo, que ocurre en pocas generaciones, como resultado de fuerzas evolutivas que aumentan la frecuencia de los fenotipos de la plaga que sobreviven a la aplicación de estos productos. La principal consecuencia de este proceso es la adaptación de las plagas a los insecticidas, que resulta en la falta de control cuando son utilizados (Mota-Sánchez et al., 2002). Una definición que hace referencia a este proceso evolutivo es la entregada por Sawicki (1987), quien señala que es un “cambio genético en la población de la plaga, en respuesta a la presión de selección de los insecticidas, que puede resultar en una pérdida de la capacidad de control mediante insecticidas en situaciones de campo”. Entre otras ventajas, esta definición tiene aspectos teóricos que enfatizan el proceso de cambio evolutivo, así como sus consecuencias prácticas que resultan en una falla de control de las plagas en el campo (Mota-Sánchez et al., 2002). Una definición más operacional es la entregada por la industria de plaguicidas, a través del Insecticide Resistance Action Comitee (IRAC) que la define como un “cambio heredable en la sensibilidad de una población de una plaga que se refleja en la falla repetitiva de un producto en alcanzar el nivel de control esperado cuando se utiliza de acuerdo con las recomendaciones indicadas en su etiqueta para esa especie de plaga”. Esta definición enfatiza las fallas de control en condiciones de campo, excluyendo las ocasionadas en un incorrecto almacenaje, aplicación o dosificación del insecticida, así como las ocasionadas por condiciones ambientales desfavorables. Sin embargo, al limitar la definición de resistencia a fallas de control a nivel de campo, quedan excluidos los casos en que la frecuencia de individuos resistentes es baja y el proceso microevolutivo no ha alcanzado aún el punto de falla de control (Mota-Sánchez et al., 2002). Más allá de las definiciones es importante reconocer que el desarrollo de la resistencia a insecticidas no puede evitarse, sino más bien mitigar para que se presente en la menor frecuencia y demore el mayor tiempo posible en manifestarse (Hoy, 1998).

El problema de la resistencia a insecticidas tiene una larga historia documentada desde principios del siglo XX, asociado principalmente al advenimiento de los insecticidas sintéticos desde la década de los años cincuenta en adelante. El primer caso de resistencia a insecticidas parece ser el reportado por Melander (1914), el cual describe la pérdida de control sobre la escama de San José (Diaspidiotus perniciosus) de las aplicaciones de polisulfuro de calcio en manzanos del estado de Washington (USA). Desde este reporte inicial, el número de casos de resistencia, así como de especies de plagas e ingredientes activos de insecticidas en que se han reportado como involucrados en situaciones de resistencia, ha ido incrementándose progresivamente. Mota-Sánchez et al. (2008) revisan 7.747 casos de resistencia en 553 especies de plagas, cifra que sigue aún aumentando y se puede consultar en forma actualizada en la página web de Michigan State University e IRAC (https://www.pesticideresistance.org/) (Mota-Sánchez et al., 2008; Onstad, 2008).

Producto de los problemas ambientales y de salud asociados a la aplicación de plaguicidas en la agricultura, los estándares ambientales y toxicológicos que deben cumplir los nuevos plaguicidas son cada día más exigentes. Este cambio, promovido por las economías más desarrolladas, ha provocado que el registro de los insecticidas sea un proceso largo y costoso, enfrentado por cada vez menos compañías de plaguicidas (Sparks, 2013; Umetsu y Shirai, 2020). Como resultado el número de insecticidas registrado para el control de plagas agrícolas se ha reducido durante las últimas décadas. Este escenario, en que el número de plagas resistentes aumenta, mientras disminuye el número de nuevos insecticidas que puedan controlar las plagas resistentes a los productos más antiguos, nos obliga a ser responsables en la forma de uso de los insecticidas para mantener su eficacia durante el mayor tiempo posible (Mota-Sánchez et al., 2002; Sparks, 2013).

2. BASES MOLECULARES, BIOQUÍMICAS Y GENÉTICAS DE LA RESISTENCIA A INSECTICIDAS

2.1. Origen de la resistencia

La resistencia a insecticidas es un fenómeno resultado de un proceso evolutivo, en el cual la variabilidad genética existente en la población de una plaga es seleccionada por la aplicación de un insecticida que causa la mortalidad de los individuos que son susceptibles. Esta variabilidad genética aditiva de la plaga, sobre la que opera la selección, es pre-existente a la utilización de los insecticidas. Los insecticidas generalmente no son mutagénicos, de hecho es una de las pruebas que deben pasar antes de ser registrados, y no aumentan la variabilidad genética de las plagas. Por lo tanto, la utilización de los insecticidas selecciona aquellas variaciones genéticas pre-existentes en la población de la plaga. Estudios recientes realizados en ejemplares preservados en colecciones de museos de la mosca verde (Lucilia cuprina), indican que las poblaciones de esta plaga en Australia presentaban la mutación, que las hace resistentes al insecticida malation, desde antes de su utilización en ese continente (ffrench-Constant, 2007, 2013).

De esta forma, es esperable que una proporción de la población de una especie plaga no sea afectada en forma “natural” por la aplicación de los insecticidas. Debemos recordar que muchos insecticidas sintéticos (ej., piretroides y neonicotinoides) tienen estructuras químicas y modalidades de acción similares a las de algunos metabolitos secundarios de plantas (ej., piretrinas y nicotina), por lo que los insectos herbívoros ya han estado expuestos a estos compuestos a lo largo de procesos macroevolutivos con las plantas (Li et al., 2007).

2.2. Mecanismos de resistencia

Existen varios mecanismos que hacen que las plagas sean resistentes a los insecticidas. En las siguientes secciones se detallarán los dos más comunes y estudiados, mientras se presentarán en forma más breve algunos otros para los cuales existen menos ejemplos disponibles.

2.2.1. Resistencia por insensibilidad del sitio activo

Los insecticidas sintéticos tienen modos de acción en los que interactúan con alguna proteína blanco (enzimas, canales o receptores de membrana), afectando su funcionamiento. Estas proteínas pueden presentar cambios en su estructura que reducen la capacidad de los insecticidas para afectar su funcionamiento. Estos cambios se deben a mutaciones en los genes codificantes, los que producen cambios en las secuencias de aminoácidos de estas proteínas, haciéndolas insensibles a la acción de los insecticidas (Pittendrigh et al., 2008).

Algunas de las mutaciones más comunes asociadas a la resistencia a insecticidas en plagas son las del canal de sodio denominadas resistencia al volteo o kdr (knock down resistance) y súper kdr, las cuales producen insensibilidad a los piretroides y el DDT (Soderlund, 2008). También existen mutaciones en la enzima acetilcolinesterasa (MACE), la cual se asocia a insensibilidad a insecticidas organofosforados y carbamatos (Russel et al., 2004). Más recientemente, se ha descrito una mutación en el receptor nicotínico que produce resistencia a los neonicotinoides (Bass et al., 2011).

2.2.2. Resistencia metabólica

Los insectos presentan enzimas detoxificadoras que pueden metabolizar los insecticidas antes de que ejerzan su efecto tóxico sobre las proteínas blanco. También se consideran dentro de este tipo de mecanismo, los casos de enzimas que, aunque no logran detoxificar los insecticidas, son capaces de secuestrarlos en sus sitios activos, impidiendo su acción sobre las proteínas blanco. Este incremento de la actividad detoxificadora o de secuestro de los insecticidas puede ocurrir por un aumento en la cantidad de enzimas detoxificadoras o mutaciones en su sitio activo que las hacen más eficientes (Pittendrigh et al., 2008). Las principales familias de enzimas detoxificadoras son las esterasas (EST), glutatión-S-transferasas (GST) y monoxigenasas del citocromo P-450 (Li et al., 2007). Las EST están asociadas a la resistencia frente a organofosforados, carbamatos y algunos piretroides, pudiendo aumentar su actividad por amplificación del número de genes, mutación de genes reguladores de su expresión génica y mutaciones en los sitios activos que incrementan su actividad metabólica (Hemingway, 2000; Wheelock et al., 2005). Las GST han sido asociadas a resistencia a varios grupos de insecticidas, ya sea por su capacidad de conjugar glutatión reducido a grupos tiol de los insecticidas, haciéndolos más hidrosolubles, dehidroclorinando insecticidas halogenados como el DDT, y posiblemente, detoxificando moléculas derivadas de la oxidación que producen algunos insecticidas (Hemingway, 2000; Enayati et al., 2005). Finalmente, las P-450 son una familia diversa de enzimas con múltiples funciones metabólicas, las que se asocian a la detoxificación de insecticidas mediante hidroxilación, epoxidación y oxidación de varios sustratos (Scott, 1999). Generalmente, los insectos resistentes presentan una sobrexpresión constitutiva de P-450 asociada a cambios (ej., inserción de transposones) en los genes de sus regiones regulatorias, lo cual se relaciona también con sus capacidades de detoxificación de metabolitos secundarios de plantas (Li et al., 2007; Bass et al., 2013).

2.2.3. Otros mecanismos

En la literatura se menciona la resistencia conductual, en la cual se describe el desarrollo de la capacidad de los individuos de una población para evitar una dosis letal de insecticida. Existen muy pocos ejemplos de este mecanismo, siendo uno el de disminución de la ovipostura de la mosca verde (L. cuprina) frente a residuos del insecticida piretroide cicloprotrina. Esta conducta es heredable en forma parcialmente dominante y poligénica (Mota-Sánchez et al., 2002). También se señala la resistencia por reducción de la penetración de los insecticidas a través del exoesqueleto de los insectos, la cual se ha reportado en algunos mosquitos (Anopheles spp. y Culex pipiens) como resultado de cambios en el grosor y/o composición de la cutícula. Los pocos casos descritos de resistencia por penetración reducida se presentan generalmente en conjunto con mecanismos de insensibilidad en sitios activos y resistencia metabólica (Pittendrigh et al., 2008; Balabanidou et al., 2018).

2.3. Resistencia cruzada y múltiple

La resistencia frecuentemente no se restringe solamente a un ingrediente activo o a un grupo químico de insecticidas, ya que algunos mecanismos de resistencia producen efectos sobre varios ingredientes activos con el mismo y a veces diferente modo de acción. De la misma manera se pueden presentar diferentes mecanismos de resistencia en un mismo individuo en forma simultánea.

2.3.1. Resistencia cruzada

Se produce cuando una población sometida a la presión de selección con un insecticida, adquiere un mecanismo de resistencia a este y a otros insecticidas que, aunque no hayan sido aplicados generalmente, comparten su modo de acción. Por ejemplo, la resistencia por mutaciones kdr y súper kdr en el pulgón verde del duraznero (Myzus persicae) que brindan resistencia a piretroides y DDT, los cuales comparten su modo de acción (Bass et al., 2014). Sin embargo, la adquisición de resistencia metabólica puede incluir a ingredientes activos con diferentes modos de acción. Por ejemplo, el incremento en la actividad de EST E4 y FE4 en el pulgón verde del duraznero (M. persicae), le brindan resistencia a organofosforados, mono-metil carbamatos y en menor grado piretroides, los cuales no comparten su modo de acción (Bass et al., 2014).

2.3.2. Resistencia múltiple

Se produce cuando una población sometida a la presión de selección con un insecticida, se hace resistente a varios insecticidas, aunque no hayan sido aplicados y no importando su grupo químico o modo de acción, ya que presentan al mismo tiempo varios mecanismos de resistencia. Por ejemplo, existen algunos linajes asexuales del pulgón verde del duraznero (M. persicae) que al mismo tiempo pueden ser resistentes a varios grupos de insecticidas, ya que presentan las mutaciones kdr (piretroides), MACE (dimetil carbamatos) y niveles de actividad R2 o R3 de EST E4 (organofosforados, monometilcarbamatos y piretroides) (Devonshire et al., 1998; Bass et al., 2014).

2.4. Bases genéticas de la resistencia

La resistencia a insecticidas debe ser heredable y por lo tanto debe estar basada sobre variabilidad genética aditiva. Esta variabilidad genética aditiva puede ser resultado de uno o muchos genes (Roush y McKenzie, 1987; McKenzie, 2001). La resistencia que se presenta en condiciones de campo, generalmente en poblaciones de la plaga con grandes tamaños poblacionales que permiten que alelos raros de baja frecuencia se encuentren presentes, es producto de aplicaciones de insecticidas en dosis altas y heterogéneas, que seleccionan en los individuos resistentes un único gen con efectos mayores en pocas generaciones (ffrench-Constant et al., 2004). Por el contrario, en condiciones de laboratorio, con poblaciones más pequeñas y genéticamente menos variables, para poder mantener individuos que sobreviven a las aplicaciones, se usan dosis de insecticidas más bajas y homogéneas, las que seleccionan gradualmente en muchas generaciones varios genes con efectos parciales o menores, los que producen resistencia de tipo poligénica (ffrench-Constant et al., 2004). Existe debate acerca de la importancia relativa de estas dos formas de selección de resistencia a insecticidas (Groeters y Tabashnik, 2000), aunque las evidencias más recientes desde la genómica tienden a mostrar que incluso la resistencia metabólica se basa sobre cambios en solo un gen del conjunto de genes que existen para cada grupo de enzimas detoxificadoras (ffrench-Constant, 2013).

La dominancia de la expresión fenotípica de la resistencia se evalúa como la resistencia de los genotipos heterocigotos en comparación con los homocigotos resistentes y susceptibles. La dominancia depende de la dosis de insecticida utilizado, así por ejemplo, si se usan dosis bajas, mueren solamente los homocigotos susceptibles y la resistencia es por lo tanto de tipo dominante (heterocigotos sobreviven), mientras que si se usan dosis más altas mueren los homocigotos susceptibles y los heterocigotos, siendo la resistencia de tipo recesivo al sobrevivir solamente los homocigotos resistentes (Roush y McKenzie, 1987; McKenzie, 2001). La dominancia de los genotipos puede ser evaluada comparando las dosis letales que alcanzan una mortalidad determinada, o bien, comparando las mortalidades que se alcanzan con una dosis determinada (Bourguet et al., 2000). También se puede estimar la dominancia comparando la adecuación biológica frente a una dosis de insecticida determinada. Sin embargo, no necesariamente hay una correlación entre dominancia estimada por la mortalidad y la adecuación biológica frente a una dosis determinada, ya que los heterocigotos que sobreviven a la aplicación pueden reproducirse de igual forma o en menor medida que los homocigotos resistentes, contribuyendo diferencialmente a la siguiente generación (Bourguet et al., 2000). En la mayoría de los casos la resistencia a insecticidas es de tipo parcialmente dominante (McKenzie, 2001), lo que tiene importantes consecuencias en las estrategias de mitigación de resistencia (Onstad y Guse, 2008).

La resistencia múltiple, en la cual se presentan varios mecanismos de resistencia en el mismo individuo, puede presentar interacciones entre los genes responsables de estos mecanismos. Por ejemplo, puede existir un desequilibrio de ligamiento entre los genes de estos mecanismos de resistencia. Esto indica que los genes están dentro del mismo grupo de ligamiento (cercanos dentro del mismo cromosoma) o bien son seleccionados en conjunto sobre linajes asexuales como en los pulgones plaga (Figueroa et al., 2018), por lo tanto no recombinan y se asocian en forma no aleatoria. Dependiendo del número de cromosomas y formas de reproducción de las especies de plaga, así como de las presiones de selección de los insecticidas, estas interacciones pueden acelerar o retrasar el desarrollo de resistencia a insecticidas (Onstad y Guse, 2008).

Similarmente, existen factores epigenéticos que pueden regular la expresión de genes de resistencia (Oppold y Müller, 2017). Un ejemplo es la metilación de las EST en el pulgón verde del duraznero (M. persicae), la cual permite que linajes asexuales resistentes a insecticidas reviertan su condición a susceptibles (Field y Blackman, 2003).

Los individuos resistentes presentan una mayor adecuación biológica en un ambiente con selección de los insecticidas, pero en general se postula también que los individuos resistentes presentan una menor adecuación biológica en ambientes en que no está presente esta presión de selección. Esto implica que la adquisición de resistencia conlleva costos de adecuación biológica en ambientes donde este carácter no es ventajoso, debido a que los cambios en las proteínas que son blanco o detoxifican a los insecticidas, producen efectos pleiotrópicos negativos en otros caracteres que afectan la adecuación biológica (McKenzie, 2001; Kliot y Ghanim, 2002; Bourguet et al., 2004). Sin embargo, varios análisis han encontrado que existe variabilidad dependiendo del tipo de resistencia y condiciones ambientales, que hacen que la evidencia disponible no siempre sustente esta hipótesis (Roush y McKenzie, 1987; Coustau et al., 2000; ffrench-Constant y Bas, 2017). Uno de los casos más estudiados corresponde al pulgón verde del duraznero (M. persicae), donde se presentan linajes asexuales con resistencia cruzada o múltiple a diferentes insecticidas que los hace predominantes en cultivos con frecuentes aplicaciones de estos productos. Sin embargo, en cultivos u hospederos silvestres (malezas) sin aplicación de insecticidas, su frecuencia disminuye rápidamente (Foster et al., 2000, 2002). Se ha demostrado que estos linajes asexuales del pulgón verde del duraznero (M. persicae) resistentes a insecticidas presentan menor capacidad de tolerar bajas temperaturas (Foster et al., 1996, 1997), de defenderse de sus enemigos naturales mediante liberación o respuesta frente a su feromona de alarma (Foster et al., 1999, 2003, 2005, 2007), o menores tasas de incremento poblacional (Foster et al., 2003; Fenton et al., 2010). No obstante, en otros estudios no se han detectado costos en términos metabólicos o reproductivos (Castañeda et al., 2011). Justamente, la existencia de costos en adecuación biológica de la resistencia a insecticidas es la clave que permite que disminuya su frecuencia al relajarse la presión de selección de los insecticidas. Por el contrario, algunas formas de resistencia a insecticidas que tienen bajos costos en términos de adecuación biológica, pueden permanecer en las poblaciones de plagas una vez relajada la presión de selección. Este es otro aspecto clave de las estrategias de mitigación del desarrollo de resistencia a insecticidas (Roush y McKenzie, 1987; McKenzie, 2001; Onstad y Guse, 2008).

Los costos asociados al desarrollo de la resistencia a insecticidas no necesariamente se mantienen en el tiempo, debido a que si se mantiene la presión de selección a través de muchas generaciones, pueden aparecen nuevas adaptaciones modificadoras que disminuyan los efectos negativos de la resistencia a insecticidas e incluso permitan que se fije el carácter de resistencia en la población de la plaga. Sin embargo, este fenómeno de coadaptación se ha descrito en muy pocos casos estudiados (McKenzie, 2001; ffrench-Constant y Bass, 2017).

3. GENÉTICA DE POBLACIONES Y ESTRATEGIAS DE MITIGACIÓN DE LA RESISTENCIA

Los factores que afectan el desarrollo de resistencia en las poblaciones de plagas están relacionados con procesos que regulan la frecuencia de los genes en las poblaciones y por lo tanto, deben ser comprendidos en esta escala de análisis en la organización biológica. Las tasas de evolución de la resistencia a insecticidas, es decir el cambio a través del tiempo de la frecuencia de los alelos que confieren resistencia, es producto de la interacción compleja entre los procesos de mutación, selección, flujo génico y deriva genética. En ausencia de la presión de selección ejercida por los insecticidas, los procesos de mutación y deriva genética son los determinantes de la frecuencia génica de los alelos que pueden conferir resistencia a un nuevo insecticida. Por el contrario, una vez que se utiliza ampliamente el insecticida, los procesos de selección y flujo génico determinan principalmente la tasa de evolución de resistencia frente a los insecticidas (Roush y Daly, 1990; Onstad y Guse, 2008).

Los modelos matemáticos desarrollados para estudiar la tasa de evolución de la resistencia a insecticidas indican que en general: i) la tasa de evolución aumenta con la intensidad de la selección, ii) la tasa de evolución aumenta con la dominancia de la resistencia, iii) la tasa de evolución disminuye con sus costos en adecuación biológica, iv) la tasa de evolución aumenta con la frecuencia inicial de alelos resistentes, y v) la tasa de evolución disminuye con el flujo génico de alelos susceptibles. Los efectos de la tasa de mutación, deriva génica, desequilibrio de ligamiento y epistasis sobre la tasa de evolución de resistencia son variables (Roush y Mckenzie, 1987; Roush y Daly, 1990; Onstad y Guse, 2008). Como resultado de estas conclusiones generales se han desarrollado estrategias para la mitigación del desarrollo de resistencia que se detallan a continuación (Roush y Daly, 1990; Tabashnik 1990; Hoy, 1998).

3.1. Aplicación secuencial de insecticidas con diferente modalidad de acción (rotación)

Esta estrategia predice que la frecuencia de individuos resistentes a un insecticida A declina durante la aplicación posterior de un segundo insecticida B. Supone que existen costos en adecuación biológica asociados a la resistencia, o inmigración de susceptibles desde las áreas vecinas. Esta es la estrategia más recomendada para mitigar el desarrollo de resistencia de plagas agrícolas frente a insecticidas convencionales.

3.2. Aplicación de insecticidas con diferente modalidad de acción en mosaicos espaciales (refugios)

Esta estrategia predice que la frecuencia de individuos resistentes a un insecticida A declina, si en los campos vecinos se aplica simultáneamente un segundo insecticida B. También supone que existen costos en adecuación biológica asociados a la resistencia, así como que existe inmigración de susceptibles desde las áreas tratadas vecinas. Esta es la estrategia más recomendada para mitigar el desarrollo de resistencia de plagas agrícolas frente a plantas transgénicas con toxinas de Bacillus thuringiensis var. kurstaki.

3.3. Aplicación de mezclas de insecticidas con distinta modalidad de acción (cóctel)

Esta estrategia predice que la frecuencia de individuos resistentes a un insecticida A declina, si se aplica mezclado con un segundo insecticida B. En este caso los supuestos incluyen: i) resistencia monogénica, ii) ausencia de resistencia cruzada, iii) baja frecuencia inicial de individuos resistentes, iv) similar persistencia de los insecticidas A y B, y v) resistencia funcionalmente recesiva (solo los homocigotos recesivos son resistentes).

3.4. Aplicación de insecticidas en dosis crecientes (sobredosis)

Esta estrategia predice que la frecuencia de individuos resistentes a un insecticida A declina, si se aplica el mismo insecticida A en una dosis mayor capaz de matar hasta los individuos resistentes. Esta estrategia en general no se recomienda, ya que produce incrementos crecientes en el costo económico y ambiental de la utilización de los insecticidas.

4. ÓMICAS DE LA RESISTENCIA A INSECTICIDAS

El advenimiento de los estudios genómicos, transcriptómicos y proteómicos está comenzando a permitir el análisis detallado y simultáneo de grandes grupos de genes, transcritos y proteínas que interactúan para expresar mecanismos de resistencia a los insecticidas en algunas especies de plagas (Homem y Davies, 2018). Hasta hace pocos años la resistencia a insecticidas que predominantemente se estudiaba desde el punto de vista de la biología molecular, tenía una base monogénica analizable con las herramientas disponibles, basadas sobre genes ya conocidos (kdr, MACE, etc.), mediante la reacción en cadena de la polimerasa (PCR), usando partidores heterólogos (desarrollados para especies diferentes) o genética reversa mediante la enzima transcriptasa reversa (Oakeshott et al., 2003; ffrench-Constant et al., 2004). Desde que las técnicas de secuenciación permitieron conocer el genoma de los primeros insectos modelo (como por ejemplo Drosophila melanogaster), hasta la capacidad de secuenciar genomas completos en tiempos y presupuestos alcanzables, las posibilidades de investigar los mecanismos de resistencia con esta aproximación están disponibles en bases de datos públicas para cada vez más especies de insectos plaga (Yin et al., 2016). Por ejemplo, la resistencia por incremento de actividad de enzimas detoxificadoras, producto de vías metabólicas compuestas por decenas de genes, ahora puede ser analizada con estas herramientas. Las familias de genes EST, GST y P450 se encuentran completamente catalogadas para varias especies, lo que ha permitido estudios de genómica comparada o el desarrollo de placas con microarreglos para estudiar sus niveles de transcripción (Oakeshott et al., 2003; ffrench-Constant et al., 2004). Similarmente, la capacidad de analizar secuencias en regiones que flanquean a mutaciones que brindan resistencia a insecticidas, permite establecer si estas mutaciones tienen un único origen seguido por dispersión o bien, múltiples orígenes en diferentes poblaciones (ffrench-Constant et al., 2004). Más recientemente, la utilización de técnicas que permiten controlar la expresión de genes y editar cambios en sus secuencias en especies de insectos modelo, permite predecir que su aplicabilidad para evaluar manipulativamente los mecanismos de la resistencia a insecticidas en insectos plaga tiene un gran potencial (Pittendrigh et al., 2008; Homem y Davies, 2018). En particular, la edición génica utilizando CRISPR/ Cas 9 se está convirtiendo en una herramienta clave para manipular mutaciones en genes candidatos y demostrar experimentalmente su rol funcional en la resistencia a insecticidas (Samantsidis et al., 2020; Homem et al., 2020).

5. SIMBIONTES Y RESISTENCIA A INSECTICIDAS

Diversos aspectos del éxito ecológico de los insectos plaga se han asociado a la presencia de microorganismos simbiontes (Douglas, 2015). También podría ser el caso de la resistencia a insecticidas, donde se han reportado algunos casos de plagas que presentan resistencia a insecticidas en asociación con cambios en la composición de especies en sus comunidades de microorganismos simbiontes (Pietri y Liang, 2018). En otros pocos casos, se ha demostrado que las capacidades de detoxificación que presentan los simbiontes intestinales entregan resistencia a algunos insecticidas (Kikuchi et al., 2012; Cheng et al., 2017). Estas asociaciones entre simbiontes y plagas tienden a ser variables, con su funcionalidad dependiente del contexto ambiental, por lo que su potencial relevancia en términos prácticos para el desarrollo de la resistencia a insecticidas está por evaluarse (Liu y Guo, 2019).

6. ESTATUS DE LA RESISTENCIA A INSECTICIDAS EN PLAGAS AGRÍCOLAS DE CHILE

La demanda global de alimentos ha convertido a Chile en uno de los principales exportadores de estos productos en el hemisferio sur. Este objetivo se ha alcanzado mediante la producción agrícola intensiva, la cual requiere un estricto control de las plagas principalmente mediante la aplicación de insecticidas. En este escenario, los estudios sobre el desarrollo de resistencia a insecticidas de las plagas de la agricultura en Chile, son pocos y frecuentemente alcanzan un nivel descriptivo inicial. Estos estudios han sido revisados por Silva (2003) y Araya et al., (2009), con pocas nuevas especies de plagas que puedan ser agregadas. Por otra parte, para algunas pocas plagas se ha podido estudiar en mayor profundidad este fenómeno, considerando sus mecanismos y consecuencias a nivel poblacional. En las siguientes secciones se detallarán los avances realizados en Chile para el pulgón verde del duraznero (M. persicae) y la polilla de la manzana (Cydia pomonella), ambas especies de plagas estudiadas globalmente y para las cuales se han desarrollado diversos métodos de análisis, desde los genes hasta las poblaciones, los que han sido aplicados para su estudio en nuestro país.

6.1. El pulgón verde del duraznero en Chile

El pulgón verde del duraznero (Myzus persicae), es una especie de áfido muy polífaga y que produce severas pérdidas económicas en variados cultivos agrícolas. Varios estudios han determinado que desarrolla resistencia a insecticidas mediante diversos mecanismos moleculares (Bass et al., 2014), por lo que en las últimas décadas se han aplicado las metodologías disponibles para establecer sus niveles y mecanismos de resistencia a insecticidas en distintos cultivos en Chile. Los primeros avances fueron realizados con la subespecie especializada en tabaco (M. persicae nicotianae), la cual fue detectada en Chile a fines de los años noventa. Los análisis realizados indicaron que se estaba en presencia de un solo linaje asexual, que contaba con niveles bajos a intermedios de resistencia a organofosforados asociado a incrementos de actividad de EST, así como sin otros mecanismos de resistencia como kdr o MACE (Fuentes-Contreras et al., 2004; Cabrera-Brandt et al., 2010). En este momento tampoco se presentaban niveles de resistencia a insecticidas neonicotinoides (Fuentes-Contreras et al., 2007a). La utilización de marcadores moleculares microsatélites permitió hacer un seguimiento de las posibles rutas de invasión de este linaje asexual a Sudamérica (Zepeda-Paulo et al., 2010). Al ampliar los estudios a poblaciones del pulgón verde del duraznero en otros cultivos, se detectaron niveles altos de resistencia al dimetil carbamato pirimicarb, asociado a la mutación MACE, mientras la frecuencia de la mutación kdr y súper kdr y la actividad de EST fue relativamente baja (Fuentes-Contreras et al., 2013). La presencia de mutaciones MACE, kdr y súper kdr no estuvo asociada a costos en adecuación biológica expresada como reproducción o tasa metabólica (Castañeda et al., 2011). Estudios más recientes han encontrado mayores frecuencias de mutaciones MACE, kdr y súper kdr en poblaciones de huertos de duraznero, cultivos de pimentón y sus malezas asociadas (Rubiano-Rodríguez et al., 2014, 2019; Rubio-Meléndez et al., 2018). Finalmente, en relación con la resistencia a insecticidas también se han desarrollado algunos estudios transcriptómicos con el pulgón verde del duraznero en Chile (Figueroa et al., 2007; Silva et al., 2012a, 2012b).

6.2. La polilla de la manzana en Chile

La polilla de la manzana (Cydia pomonella) es la plaga clave del cultivo de los frutales pomáceos en Chile y en el mundo. Esta plaga se controla mediante el uso de feromonas sexuales (capítulo 3 en este volumen) y frecuentemente mediante la aplicación de insecticidas. Desde inicios del siglo pasado esta plaga ha desarrollado resistencia a casi todos los grupos de insecticidas disponibles para su control (Reyes et al., 2009). Los estudios en Chile comienzan con la detección de actividad elevada de GST y P450 en poblaciones que presentaban resistencia a organofosforados y diacilhidrazinas (Reyes et al., 2004). Estos resultados luego fueron ampliados, confirmando resistencia a organofosforados, medida por incrementos de actividad GST (Fuentes-Contreras et al., 2007b), así como una baja prevalencia de mutación kdr y ausencia de MACE (Reyes et al., 2009). Los estudios más recientes indican que se mantiene la resistencia a organofosforados asociado a enzimas detoxificadoras (Reyes et al., 2015). Los niveles de resistencia a insecticidas encontrados en la polilla de la manzana en Chile, son en general más bajos a los observados en otras regiones productoras de pomáceas (Reyes et al., 2009), a pesar de que el uso de insecticidas para su control es predominante. Estudios de genética de poblaciones (Espinoza et al., 2007; Fuentes-Contreras et al., 2008) indican que existe un alto flujo génico entre las poblaciones de esta plaga de Chile central, el cual se expresa también a la escala de cada huerto con su entorno sin manejo (Basoalto et al., 2010; Fuentes-Contreras et al., 2014). La continua inmigración de polillas mayoritariamente susceptibles a insecticidas, desde los entornos sin manejo hacia los huertos de pomáceas de exportación con frecuentes aplicaciones de insecticidas, sería la causa de la mantención de poblaciones con bajos niveles de resistencia a insecticidas en Chile central.

7. CONCLUSIONES

Desde hace varias décadas la resistencia a insecticidas en las plagas es un fenómeno con importantes consecuencias para la producción agrícola global y de Chile. Este problema representa un desafío actual y creciente, dada su frecuente ocurrencia y la menor disponibilidad de insecticidas en el futuro. El estudio en profundidad de este fenómeno, requiere de una aproximación multidisciplinaria, que incluya desde aspectos de la biología molecular hasta la biología de poblaciones. A través de estos estudios se pueden generar las evidencias que permitan el desarrollo de políticas de mitigación de este problema, tanto para el sector público como para la industria agrícola y de plaguicidas.

8. REFERENCIAS

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